İklim değişikliğinin hayvancılık üretimine doğrudan etkisi: ısı stresi, yem beslemesi, üretim, üreme, sağlık ve ölüm oranı

Hayvancılıkla ilgili ürün ve hizmetler insanlar için çok önemlidir. Dünyadaki buzla kaplı olmayan toprakların yaklaşık dörtte biri hayvanlar tarafından işgal ediliyor ve tüm ekilebilir alanların üçte biri hayvan yemi üretmek için kullanılıyor [1]. Dünya nüfusunun üçte biri, küresel tarımsal GSMH'nın yaklaşık %40'ına katkıda bulunan bir gelir kaynağı olarak hayvancılığa dayanmaktadır [2]. Küresel olarak hayvansal ürünler, insanların tükettiği proteinin üçte birini, kalorinin beşte birini ve B12, demir ve kalsiyumun önemli bir bölümünü oluşturur. Hayvansal ürünlere olan talep, küresel nüfus artışı ile birlikte artmaktadır. Ancak iklim küresel olarak değiştikçe, hayvancılık da etkilerini giderek daha fazla hissediyor. Bu etkiler arasında artan sıcaklıklar, daha çeşitli yağış desenleri, aşırı olayların meydana gelmesinde artış ve artan karbondioksit seviyeleri yer alıyor [3].

Kummu ve ark. [4], ısınmanın 1,5-2°C ile sınırlı olmaması durumunda, dünya bitkisel üretiminin üçte birinin ve hayvansal üretimin %30'undan fazlasının 2081-2100 yılları arasında istikrarlı iklim koşullarının dışına çıkabileceğini öngörmektedir. Prensip olarak, iklim değişikliğinin doğrudan ve dolaylı etkileri vardır [5]. İklim değişikliği ve CO₂'nin hayvan metabolizması, bağışıklık fonksiyonu ve sıcaklık düzenlemesi üzerindeki etkilerine doğrudan etkiler denir. Dolaylı etkiler, hayvan yemi, su erişilebilirliği ve zararlı/patojen toplulukları üzerindeki iklim etkilerinden kaynaklanır.

Isı stresi

Hayvanların üretim performansı, yetiştirildikleri çevre koşullarına büyük ölçüde bağlıdır. Sıcaklık, nem ve hava akışının optimum oranına termal konfor bölgesi denir ve türe özgüdür. Bu bölgede, hayvan minimum enerji harcayarak optimum üretim performansına ulaşabilir [5]. Sıcaklık bu aralığın üzerine çıktığında, ısı stresi oluşur ve hayvanın organizması vücut sıcaklığını düzenlemek için ek enerji harcar, bu da verimliliği olumsuz etkiler. Hayvan, termal stres etkeninin etkisine uygun bir fenotipik yanıt verirse, adapte olduğunu, yani iklime uyum sağladığını söyleriz [3]. Yüksek sıcaklığın neden olduğu ısı stresi daha büyük bir sorundur ve düşük sıcaklığın neden olduğu stresten daha büyük bir etkiye sahiptir [6]. İklim değişikliğinin arka planında, küresel sıcaklık artışı, yüksek sıcaklıkların etkilerinden kaynaklanan termal strese daha fazla önem verildiği anlamına gelir. Bu nedenle, ısı stresi genellikle termal stres dikkate alındığında baskın konu olarak kabul edilir.

Hayvanlar homeotermiyi korumak için yeterli ısı yayamadığında, ısı stresi gelişir [7]. "Aşırı ısınma" sonrasında solunum hızlanır ve taşikardi ile birlikte vücut ısısında artış olur. Sonuç olarak, ölüm oranında ve bağışıklık sistemi işleyişinde değişiklikler, ayrıca gıda alımında, süt üretiminde ve üreme etkinliğinde azalma olabilir. Süt ineklerinin vücudunda farklı sistemik seviyelerde meydana gelen ısı stresiyle ilişkili çeşitli fizyolojik ve biyokimyasal değişikliklerin bir özeti Şekil 2'de gösterilmiştir.

İklim değişikliği sorunlarını ele alırken, hayvanların uyum yeteneğini vurgulamak önemlidir. Isı stresi sırasında aktive olan telafi ve uyum mekanizmaları önemli bir rol oynar. Bunların başlatılması hayvan verimliliğinde bir azalmaya yol açabilse de, hayatta kalma koşulları olarak homeotermi ve homeostaz elde etmek birincil hedeftir. Isı stresi sırasında, humoral sistem hipotalamus-hipofiz-adrenal ekseni aracılığıyla homeostazı düzenlemede önemli bir rol oynar. Bu etkileşimin ana sonucu, bazal metabolizmanın aktivitesini azaltan büyüme hormonu ve tiroksin seviyesindeki azalmadır. İklim değişikliğinin etkileri göz önüne alındığında, bunlara hücresel seviyede direnmenin yolları vardır. Isı stresine uyum sağlamada önemli bir rol oynayan sözde ısı şoku proteinlerine dayanarak, hücresel düzeyde iklime uyum sağlamaktan sorumlu karşılık gelen genler tanımlanmıştır. Daha sıcak iklimlerde yaşayan hayvanların genomunda, bu tür genler daha yaygındır ve gelecekte iklim değişikliğine uyum sağlamak amacıyla genotipi değiştirmek için gelişmiş biyoteknolojik yöntemlerle kullanılabilir [8].

Yem Alımı

Sıcak bir ortama verilen tepkilerden biri de azalan yiyecek alımıdır. Ruminantlarda artan ısı stresi, azalan açlık, bağırsak hızı ve geviş getirme ile ilişkilendirilmiştir [9]. Ortam sıcaklığı 25-26°C'nin üzerine çıktığında ve özellikle 30°C'nin üzerine çıktığında, süt ineklerinde yem alımı düşmektedir [10].

Diğer ruminantlarla karşılaştırıldığında, keçiler ısı stresine karşı daha az hassastır. Ancak, dış sıcaklık termal konfor bölgelerinin 10°C'den fazla üzerinde olduğunda, gönüllü yiyecek alımları düşmektedir [11]. Sıcaklık 20 ila 35 °C arasında yükseldiğinde, ısı stresi altındaki domuzların vücut sıcaklıkları daha yüksektir ve yem alımları yaklaşık %11 düşmektedir [12]. Bu tür etkiler, hayvanların ısı stresine maruziyetinin sona ermesinden sonra bile devam etmektedir. Bu nedenle, sabah erken saatlerde beslenmenin azalan yiyecek alımını önlemeye yardımcı olabileceği öne sürülmüştür [13].

Kümes hayvanlarının da yüksek sıcaklıklarda yem alımının azaldığı belirlenmiştir. Tavuklarda yumurtadan çıktıktan 6 haftalık yaşa kadar yaklaşık 10°C'lik bir sıcaklık artışı, yem tüketiminde neredeyse %10'luk bir azalma ile sonuçlanmıştır [14]. Sonuç olarak, bu durum yem dönüşüm verimliliğinde ve günlük kazançta azalmaya yansımıştır [15]. Verilen ilişkiler Şekil 3'te gösterilmiştir.

Üretim

Genel olarak, tüm hayvan türlerinde, ısı stresi nedeniyle yem alımının azalması süt, et ve yumurta üretiminin azalmasına yol açar ve bu da mali kayıplara neden olur. Isı stresi altındaki süt inekleri kuru madde alımını azaltır ve bu da süt üretimindeki azalmanın yaklaşık %35'ini açıklar [16]. Ek olarak, daha üretken ırklar, daha büyük boyutları nedeniyle daha fazla metabolik ısı yaydıklarından, daha düşük üretimli ırklara göre ısı stresine daha fazla duyarlılık gösterir. Sonuç olarak, ısı stresinin neden olduğu metabolik vücut ısısının artmasıyla birlikte süt üretiminde azalma olur. Laktasyon sırasında orta düzeyde ısı stresi, yem alımının azalmasına, metabolik değişikliklere ve süt ineklerinde meme bezi oluşumunun bozulmasına neden olur ve bu da %25-40 daha az süt üretimiyle sonuçlanır [17].

Isıya ek olarak, sütün verimi ve bileşimi de ortamın neminden de etkilenir. Bu etkileşim ısı-nem indeksi (THI) ile ifade edilir ve bu indeks değeri 72'nin üzerine çıktığında süt veren ineklerin ısı stresi yaşamaya başladığı, bunun artmasıyla birlikte süt proteinleri ve süt yağı içeriğinin azaldığı saptanmıştır. Isı stresinin bir sonucu olarak laktoz ve protein içeriği yaklaşık %49 daha düşük olabilir [18]. Süt bileşimindeki benzer değişiklikler az sayıda da olsa keçi ve manda süt ırklarında da bulunmuştur. Buna göre yüksek sıcaklığın etkisi altındaki keçilerde büyümede %12, süt üretiminde %3-10 ve et üretiminde ise %4 oranında azalma gözlenmiştir [11, 19, 20] .

Muhtemelen değişen plasental hormon sentezi ve azalan kuru madde alımı nedeniyle [22], sağmal ineklerde gebeliğin son 50 günü boyunca ısı stresi meme gelişimini bozar ve kolostrum ve süt verimini azaltır [21].

Çalışmalar, ısı stresinin et üretimini olumsuz etkilediğini göstermiştir [23]. Isı stresinin etkisi altındaki ruminantlarda büyüme, karkas ağırlığı ve yağ dokusu kalınlığında azalma ve ardından et kalitesinde düşüş meydana gelir [24]. Düşük gıda alımı ve kaslarda azalan glikojen mevcudiyeti yoluyla ısı stresinin koyu renkli etin görünümüne yansıtılabileceğine dair göstergeler vardır [25]. Ancak araştırmalar, küçükbaş hayvanların (keçiler ve koyunlar) büyüklere kıyasla sıcak ve nemli bir ortama daha fazla uyum sağladığını göstermiştir [26]. Besi çiftliklerinde yetiştirilen sığırlar, esaret altında kalmanın yeterli soğutma (gölge, su, rüzgar) olanaklarını sınırlaması ve sert radyasyonlu yüzeylere maruz kalmaları ve yüksek enerjili besinlerle beslenmeleri nedeniyle önemli ölçüde daha savunmasız bir durumdadırlar [3].

Domuzlar, geviş getiren hayvanlara benzer şekilde, yüksek sıcaklığa maruz kaldıklarında büyümede, karkas ağırlığında, kas içi yağ içeriğinde ve et kalitesinde azalma yaşarlar. Domuzlarda günlük kazancın yüksek sıcaklıkların etkisi altında %10 oranında azalabileceği bulunmuştur [27]. Domuzlarda ısı stresinin fizyolojik tepkisi ve sonuçları Şekil 4'te şematik olarak gösterilmektedir. Geleneksel olarak, bu değişikliklerin azalan yem alımından kaynaklandığına inanılıyordu, ancak son araştırmalar ısı stresinin kendisinin de azaltılmış gıda alımından bağımsız olarak metabolik hızı azalttığını ve emilim sonrası metabolizmayı değiştirdiğini göstermiştir [28].

Isı stresiyle karşı karşıya kalan kümes hayvanları, büyüme pahasına termal homeostazı korumak için daha fazla enerji kullanır. Isı stresi altındaki piliçlerde, büyümede, yemden yararlanma oranında, göğüs kas kütlesinde ve ette protein içeriğinde bir azalma bulunmuştur [14, 15]. Yumurta tavuklarında ısı stresine karşı en yüksek hassasiyeti gösteren özellikler, yumurta kabuğu kuvveti, günlük yem alımı, yumurta kütlesi ve yumurta üretimidir [15, 29].

Üreme

Her iki cinsiyet de üremede ısı stresinden etkilenir. Isı stresi, östrus döngüsünü kısaltır ve dişilerde fertiliteyi azaltırken, anöstrus oluşumunu ve prenatal mortaliteyi arttırır. Isı stresi yaşayan erkeklerin sperm kalitesi daha düşük, testisleri daha küçüktür ve genel olarak daha düşük kaliteli meniye sahiptir. Her iki cinsiyet de üreme verimliliğinde önemli mevsimsel değişiklikler göstermiştir [30, 31].

Kümes hayvanlarının üremesi de ısı stresinden etkilenmesine rağmen, memelilerde bulunan performansla karşılaştırıldığında bazı farklılıklar olduğu görülmektedir. Erkek piliçler, ısı kaynaklı infertiliteye dişilere göre daha duyarlıdır [30]. Yumurtacı tavuklarda çevresel stres yumurtlama sürecini geciktirebilir, yumurta sarısı kalitesini düşürebilir ve yumurta üretimini etkileyebilir [31].

Yaz aylarında süt ve besi ırklarının azalan üreme performansı, üretici için özellikle maliyetli olabilir. Gestasyonel ve laktasyondaki süt inekleri, yüksek enerjili diyetleri, yüksek yem alımı ve sindirim ve süt üretimi için gerekli metabolik aktivite nedeniyle artan metabolik ısıya özellikle yatkındır (Şekil 5). Bu faktörler gebelik oranını %10-20 oranında azaltabilir, ayrıca gebelik sırasında kayıplara da neden olabilir [32]. THI ile gebelik kaybı oranı arasındaki korelasyon Şekil 6'da gösterilmiştir [33].

Kısa ve uzun süreli ısı stresine maruz kalma, koyun verimliliğini önemli ölçüde bozar ve sperma üretimini ve koç kalitesini düşürerek koyun başına daha az kuzuya neden olur (Şekil 7). Ayrıca doğumda kuzuların vücut ağırlığında azalma ve gebelik sırasında sıcaklık stresi sonucu koyunların meme bezlerinin daha zayıf gelişmesi kuzuların sağkalımını ve sütten kesimdeki ağırlığı azaltabilir [34].

Sağlık

İklim değişikliği, özellikle küresel ısınma, hayvan sağlığını doğrudan ve dolaylı olarak etkilemektedir [3]. Bu bölümde, kesinlikle hayvan sağlığıyla ilgili olduklarından, her iki etkinin etkisiyle ortaya çıkan hastalıklar ele alınacaktır. Doğrudan etkiler, vektör kaynaklı hastalıkların yanı sıra su (örn. sel), toprak, sıcaklık ve nemden kaynaklanan veya kemirgenler tarafından bulaşan hastalıkları içerir. İklim değişikliği, arazi kullanımının dönüştürülmesine ve biyolojik çeşitliliğin bozulmasına yol açarak hayvanlarda çeşitli adaptif değişikliklere neden olabilir. Ek olarak, iklim değişikliğinin hayvan sağlığı üzerindeki dolaylı etkilerinin, mikrobiyal toplulukların modifikasyonuna, konağın bağışıklığında değişikliklere ve patojenlere genel tepkiye, açlığa ve gıda zehirlenmesine yol açanlar olduğu düşünülmektedir.

İklim değişikliğinin çiftlik hayvanlarının sağlığı üzerindeki etkisinin yoğunluğu, genotip, hayvanların spesifik ve spesifik olmayan hastalık direnci, yetiştirme alanları ve ayrıca patojenlerin özellikleri gibi çeşitli faktörlere bağlıdır [3]. Bağışıklık sistemi, yeterli sağlığı sağlamada kritik bir rol oynar, ancak ısı stresi, savunma işlevini önemli ölçüde bozabilir [35]. Yüksek sıcaklıklar ve yağış rejimindeki değişiklikler, patojenlerin gelişimini ve yayılmasını kolaylaştırır ve sonuç olarak dağılımlarını değiştirebilir ve yeni hastalıkların ortaya çıkmasına neden olabilir [36]. Isı stresinin immünosüpresif etkisinin bir sonucu olarak, besi hayvanları hastalığa karşı daha duyarlı hale gelir ve bu da sürülerde hastalık ve ölüm oranlarının artmasına neden olur [3].

Isı stresi, hayvan sağlığını başka şekillerde de etkileyebilir. Bu nedenle, birkaç saatlik ısı stresinin etkisi altında domuzlarda mide-bağırsak bozukluklarının semptomları gelişebilir [37]. Etlik piliçlerde ve yumurtacı tavuklarda yüksek ortam sıcaklıklarına maruz kalma, bağırsak mikrobiyomunda olumsuz değişikliklere yol açar [38].

Özellikle gelişmekte olan ülkelerde, iklim değişikliğinin besi hayvanı hastalıklarının oluşumu üzerindeki etkisini değerlendirmenin diğer etkilere kıyasla daha zor olduğuna dikkat etmek önemlidir [3].

Ölüm oranı

Isı stresinin bir sonucu olarak çiftlik hayvanlarında artan ölüm oranı, önemli bir olumsuz ekonomik etkiye sahip olabilir. Domuzlar ve süt inekleri üzerinde yapılan çalışmalara göre, aşırı ısı gerilimi ölüm oranını yükseltmektedir [39]. Ayrıca, sıcak ve nemli havanın inek ve domuzların yaşamları için kuru ve ılık havaya göre daha büyük bir tehdit oluşturduğu ve %50'nin üzerinde nem seviyeleri ile 37.7°C'nin üzerindeki sıcaklıkların tehlikeli olduğu bulunmuştur [40].

Memelilerle karşılaştırıldığında, kümes hayvanlarının vücut ısısı daha yüksek ve dalgalı bir yapıya sahiptir ve ayrıca ısı stresine karşı daha hassastırlar. 27°C'ye kadar ortam sıcaklığı veya 41°C'ye kadar vücut sıcaklığı tavuk yetiştirmek için uygun kabul edilebilir. Ancak vücut ısısı 4°C arttığında tavuklar için ölümcül sonuçlar ortaya çıkmaktadır [41].

Kaynaklar

1. Food and Agriculture Organization of the United Nations (FAO). Livestock and Landscapes: Sustainability Pathways. Food and Agriculture Organizations of the United Nations. Available online: https:/ /www.fao.org/3/ar59le/ ar59le.pdf (accessed on 16 Аugust 2022).

2. Rojas-Downing, M. M., Nejadhashemi, A. P., Harrigan, T., & Woznicki, S. A. (2017). Climate change and livestock: Impacts, adaptation, and mitigation. Clim. Risk Manag. 16, 145-163.

3. Cheng, M., McCarl, B., & Fei, C. (2022). Climate Change and Livestock Production: A Literature Review. Atmosphere 13, 140. https://doi.org/10.3390/atmos13010140

4. Kummu, M., Heino, M., Taka, M., Varis, O., & Viviroli, D. (2021). Climate change risks pushing one-third of global food production outside the safe climatic space, One Earth 4, 5, 720-729. https://doi.org/10.1016/j.oneear.2021.04.017.

5. Collier, R. J., Baumgard, L. H., Zimbelman, R. B., & Xiao, Y. (2019). Heat stress: Physiology of acclimation and adaptation. Anini. Front. 9, 12-19.

6. Maibam, U., Hooda, O. K., Sharma, P. S., Upadhyay, R. C., & Mohanty, A. K. (2018). Differential level of oxidative stress markers in skin tissue of zebu and crossbreed cattle during thermal stress. Livest. Sci. 207, 45-50.

7. Sammad, A., Wang, Y. J., Umer, S., Lirong, H., Khan, I., Khan, A., Ahmad, B., & Wang, Y. (2020). Nutritional Physiology and Biochemistry of Dairy Cattle under the Influence of Heat Stress: Consequences and Opportunities. Animals 10, 793.

8. Collier, R. J., Gebremedhin, K., Macko, A. R & Roy, K. S. (2012). Genes involved in the thermal tolerance of livestock. In: Environmental stress and amelioration in livestock production. Sejian, V., Naqvi, S. M. K., Ezeji, T., Lakritz, J. and Lal, R. (Eds), Springer-Verlag GMbH Publisher, Germany, 379-410.

9. Yadav, B., Singh, G., Verma, A. K., Dutta, N., & Sejian, V. (2013). Impact of heat stress on rumen functions. Vet. World 6, 992-996.

10. Kadzere, C. T., Murphy, M. R., Silanikove, N., & Maltz, E. (2022). Heat stress in lactating dairy cows: A review. Livest. Prod. Sci. 77, 59-91.

11. Salama, A. A. K., Caja, G., Hamzaoui, S., Badaoui, B., Castro-Costa, A., Façanha, D. A. E., Guilhermino, M. M., & Bozzi, R. (2014). Different levels of response to heat stress in dairy goats. Small Rumin. Res. 121, 73–79.

12. Lopez, J., Jesse, G. W., Becker, B. A., & Ellersieck, M. R. (1991). Effects of temperature on the performance of finishing swine: I. Effects of a hot, diurnal temperature on average daily gain, feed intake, and feed efficiency. J. Anim. Sci. 69, 1843-1849.

13. Cervantes, M., Antoine, D., Valle, J. A., Vasquez, N., Camacho, R. L., Bernal, H., & Morales, A. (2018). Effect of feed intake level on the body temperature of pigs exposed to heat stress conditions. J. Therm. Biol. 76, 1-7.

14. Shakeri, M., Cottrell, J. J., Wilkinson, S., Ringuet, M., Furness, J. B., & Dunshea, F. R. (2018). Betaine and Antioxidants Improve Growth Performance, Breast Muscle Development and Ameliorate Thermoregulatory Responses to Cyclic Heat Exposure in Broiler Chickens. Animals 8, 162.

15. Shehata, A. M., Saadeldin, I. M., Tukur, H. A., & Habashy, W. S. (2020). Modulation of Heat-Shock Proteins Mediates Chicken Cell Survival against Thermal Stress. Animals 10, 2407.

16. Rhoads, M., Rhoads, R., VanBaale, M. J., Collier, R., Sanders, S. R., Weber, W. J., Crooker, B. A., & Baumgard, L. H. (2009). Effects of heat stress and plane of nutrition on lactating Holstein cows: I. Production, metabolism, and aspects of circulating somatotropin. J. Dain; Sci. 92, 1986-1997.

17. Tao, S., Dahl, G., Laporta, J., & Bernard, J. (2018). Effects of heat stress during late gestation on the dam and its calf. J Anim Sci. 96. https://doi.org/10.1093/jas/skz061.

18. Garner, J. B., Douglas, M., Williams, S. R. O., Wales, W. J., Marett, L. C., Di Giacomo, K., Leury, B. J., & Hayes, B. J. (2017). Responses of dairy cows to short-term heat stress in controlled-climate chambers. Anim. Prod. Sci. 57, 1233–1241.

19. Pragna, P., Sejian, V., Bagath, M., Krishnan, G., Archana, P. R., Soren, N. M., Beena, V., & Bhatta, R. (2018). Comparative assessment of growth performance of three different indigenous goat breeds exposed to summer heat stress. J. Anim. Physiol. Anim. Nutr. 102, 825–836.

20. Hashem, M. A., Hossain, M. M., Rana, M. S., Islam, M. S., & Saha, N. G. (2013). Effect of heat stress on blood parameter, carcass and meat quality of Black Bengal goat. Bangladesh J. Anim. Sci. 42, 57–61.

21. Dado-Senn, B., Skibiel, A. L., Fabris, T. F., Dahl, G. E., & Laporta, J. (2019). Dry period heat stress induces microstructural changes in the lactating mammary gland. PloSOne 14

22. Dahl, G. E., Tao, S., & Laporta, J. (2017). Triennial Lactation Symposium/Bolfa: Late gestation heat stress of dairy cattle programs dam and daughter milk production. J Anim Sci. 95

23. Gonzalez-Rivas, P. A., Chauhan, S. S., Ha, M., Fegan, N., Dunshea, F. R., & Warner, R. D. (2020). Effects of heat stress on animal physiology, metabolism, and meat quality: A review. Meat Sci. 162, 108025

24. Summer, A., Lora, I., Formaggioni, P., & Gottardo, F. (2019). Impact of heat stress on milk and meat production. Anim. Front. 9, 39-46

25. Lees, A. M., Sejian, V., Wallage, A. L., Steel, C. C., Mader, T. L., Lees, J. C., & Gaughan, J. B. (2019). The Impact of Heat Load on Cattle. Animals 9, 322.

26. Berihulay, H., Abied, A., He, X., Jiang, L., & Ma, Y. (2019). Adaptation Mechanisms of Small Ruminants to Envirornnental Heat Stress. Animals 9, 75.

27. da Fonseca de Oliveira, A. C., Vanelli, K., Sotomaior, C. S., Weber, S. H., & Costa, L. B. (2019). Impacts on performance of growing-finishing pigs under heat stress conditions: A meta-analysis. Vet. Res. Commun. 43, 37-43.

28. Ma, X., Wang, L., Shi, Z., Shi, Z., Chen W., Yang, X., Hu, Y., Zheng, C., & Jiang, Z. (2019). Mechanism of continuous high temperature affecting growth performance, meat quality, and muscle biochemical properties of finishing pigs. Genes. Nutr. 14, 23.

29. Oguntunji, A. O., & Alabi, O. M. (2010). Influence of high environmental temperature on egg production and shell quality: A review. World's Poult. Sci. J. 66, 739-750.

30. Nawab, A., Ibtisham, F., Li, G., Kieser, B., Wu, J., Liu, W., Zhao, Y., Nawab, Y., Li, K., Xiao, M., An, L. (2018). Heat stress in poultry production: Mitigation strategies to overcome the future challenges facing the global poultry industry. J. Therm. Biol. 78, 131-139.

31. Ayo, J. O., Obidi, J. A., & Rekwot, P. I. (2011). Effects of Heat Stress on the Well-Being, Fertility, and Hatchability of Chickens in the Northern Guinea Savannah Zone of Nigeria: A Review. ISRN Vet. Sci. 14, 838606.

32. Hansen, P. J. (1997). Effects of environment on bovine reproduction. (p403-415) In: Current Therapy in Large Animal Theriogenology. R. S. Youngquist (Ed). W. B. Saunders, Philadelphia.

33. García-Ispierto, I., López-Gatius, F., Santolaria, P., Yániz, J.L., Nogareda, C., López-Béjar, M., & De Rensis, F. (2006). Relationship between heat stress during the peri-implantation period and early fetal loss in dairy cattle. Theriogenology 65, 799-807.

34. van Wettere, W. H. E. J., Kind, K. L., Gatford, K. L., Swinbourne, A. M., Leu, S. T., Hayman, P. T., Kelly, J. M., Weaver, A. C., Kleemann, D.O., & Walker, S. K. (2021). Review of the impact of heat stress on reproductive performance of sheep. J Animal Sci Biotechnol 12, 26.

35. Bagath, M., Krishnan, G., Devara, C., Rashamol, V. P., Pragna, P., Lees, A. M., & Sejian, V. (2019). The impact of heat stress on the immune system in dairy cattle: A review. Res. Vet. Sci. 126, 94-102

36. Paull, S. H., Raffel, T. R., La Fonte, B. E., & Johnson, P. T. J. (2015). How temperature shifts affect parasite production: Testing the roles of thermal stress and acclimation. Funct. Ecol. 29, 941-950.

37. Pearce, S. C., Sanz-Fernandez, M. V., Hollis, J. H., Baumgard, L. H., & Gabler, N. K. (2014). Short-term exposure to heat stress attenuates appetite and intestinal integrity in growing pigs. J. Anim. Sci. 92, 5444-5454.

38. Zhu, L., Liao, R., Wu, N., Zhu, G., & Yang, C. (2019). Heat stress mediates changes in fecal microbiome and functional pathways of laying hens. Appl. Microbial. Biotechnol. 103, 461-472.

39. Vitali, A., Felici, A., Esposito, S., Bernabucci, U., Bertocchi, L., Maresca, C., Nardone, A., Lacetera, N. (2015). The effect of heat waves on dairy cow mortality. J. Dairy Sci. 98, 4572-4579.

40. Jeffrey, F., & Keown, R. J. G. (2022). How to Reduce Heat Stress in Dairy Cattle. University of Missouri Extension. Available online: https://extension.missouri.edu/publications/g3620 (accessed on 12 September 2022).

41. Saeed, M., Abbas, G., Alagawany, M., Kamboh, A. A., Abd El-Hack, M. E., Khafaga, A. F., & Chao, S. (2019). Heat stress management in poultry farms: A comprehensive overview. J. Therm. Biol. 84, 414-425.